Рис.1

Уже несколько десятилетий среди биологов не утихают споры о реальности группового отбора и его значимости для эволюции. Эксперименты на социальных пауках Anelosimus studiosus показали, что у этого вида действительно имеет место избирательное выживание и избирательное размножение групп (колоний) в зависимости от их наследственных свойств, то есть групповой отбор в чистом виде. При недостатке пищи лучше выживают и размножаются колонии, в которых доля агрессивных особей снижается по мере роста численности, тогда как в изобильных районах лучше выживают и размножаются колонии, в которых с ростом численности доля агрессивных особей растет. Под действием группового отбора пауки выработали генетически обусловленную способность регулировать количественное соотношение агрессивных и мирных индивидов в своих коллективах в соответствии с местными условиями.

Групповой отбор (Group selection) — одна из самых спорных эволюционных моделей. В отличие от индивидуального отбора, основанного на избирательном выживании и размножении особей, групповой отбор — это избирательное выживание и размножение групп.

Теоретическая возможность группового отбора никогда не отрицалась. Споры идут о том, часто ли в природе встречаются ситуации, делающие групповой отбор возможным (см. ссылки внизу). Ведь для этого нужно, чтобы группы погибали, выживали и размножались, подобно целостным организмам, а приспособленность индивида должна определяться не столько его личными качествами, сколько успешностью его группы. Спорят также о том, насколько групповой отбор эффективен по сравнению с отбором на индивидуальном уровне: может ли он создавать адаптации и как часто это происходит.

Исторически сложилось так, что все эти споры концентрируются в основном вокруг проблемы эволюции альтруизма, под которым в биологии понимают адаптации, повышающие приспособленность (эффективность размножения) других особей в ущерб собственной приспособленности «альтруиста». Ярким примером альтруизма является отказ части особей от размножения ради заботы о чужом потомстве (см. эусоциальность). Традиционно это объясняли как раз групповым отбором, но начиная с 1960-х — 1970-х годов теория группового отбора стала подвергаться резкой критике и вскоре уступила свои позиции, потесненная альтернативными теориями, в первую очередь — теорией родственного отбора, разработанной Уильямом Гамильтоном (см.: кин-отбор, kin selection, а также расширенную версию доклада Эволюция кооперации и альтруизма). Хотя, возможно, резкость критики была несколько чрезмерной и продуктивнее было бы рассматривать эти теории не как альтернативные, а как дополняющие друг друга.

В последние годы появились данные, отчасти «реабилитирующие» групповой отбор (см., например: O. T. Eldakar et al., 2013. Population structure influences sexual conflict in wild populations of water striders). Однако прямых подтверждений его реальности, в том числе экспериментальных, по-прежнему не хватает. К тому же большинство данных такого рода относится к перепончатокрылым насекомым, которые представляют собой во многих отношениях «особый случай» (необычный способ наследования пола создает в  этом отряде мощные предпосылки для родственного отбора и эволюции эусоциальности, см. гаплодиплоидность).

Джонатан Прюитт (Jonathan N. Pruitt) из Питтсбургского университета и Чарльз Гуднайт (Charles J. Goodnight) из Вермонтского университета (США) отчасти восполнили этот пробел в ходе изучения социальных пауков Anelosimus studiosus.

Этот вид — перспективный объект для подобных исследований, потому что его образ жизни создает практически идеальные условия для группового отбора. Если у этого вида групповой отбор не работает, то вряд ли он работает у кого бы то ни было. Пауки A. studiosus живут сплоченными группами (колониями), плетут общую паутину, вместе охотятся и ухаживают за потомством (рис. 1). Они почти никогда не переходят из одной колонии в другую и обладают очень низкой расселительной способностью. Новые колонии основываются одиночными оплодотворенными самками, которые, спарившись с кем-то из «своих», уходят из родной колонии, но не далеко: 95% дочерних колоний образуется в радиусе метра от родительской, 99% — в радиусе двух метров.

Сыновья и дочери самки-основательницы спариваются исключительно друг с другом, что обеспечивает высокий уровень родства и низкий генетический полиморфизм внутри колонии. Это, в свою очередь, создает предпосылки для эволюции кооперации под действием родственного отбора. Кроме того, регулярное спаривание братьев с сестрами должно способствовать смещению соотношения полов в сторону преобладания самок (см.: Если братья конкурируют друг с другом, родителям выгоднее рожать дочерей, «Элементы», 05.12.2011), что и наблюдается, к вящему удовольствию поклонников теорий Гамильтона (который математически обосновал эту закономерность).

Социальные пауки, в отличие от социальных перепончатокрылых, не делятся на репродуктивные касты. Все самки в равной мере сохраняют способность к размножению. Правда, не все ею пользуются. По непонятным причинам некоторые самки в колонии не откладывают яиц, хотя принимают участие в совместной заботе о потомстве.

Колонии часто вымирают, то есть погибают целиком, а значит, возможна избирательная элиминация колоний в зависимости от их групповых свойств. Способ размножения колоний при помощи выселяющихся самок-основательниц допускает влияние групповых характеристик колонии на ее «плодовитость» — скорость производства дочерних колоний. Поэтому гипотеза о том, что в эволюции социальных пауков групповой отбор может играть заметную роль, выглядит правдоподобной.

Предположить нетрудно, гораздо труднее доказать. Авторам это удалось, потому что они удачно выбрали для своего анализа наследственный признак, характеризующий не отдельную особь, а колонию в целом, и имеющий при этом адаптивное значение. Этот признак — количественное соотношение «агрессивных» и «мирных» особей в колонии.

Для пауков данного вида характерен поведенческий диморфизм (J. N. Pruitt et al., 2008. Behavioural syndromes and their fitness consequences in a socially polymorphic spider, Anelosimus studiosus). Часть особей отличается повышенной агрессивностью. Они яростнее кидаются и на добычу, и на незваных гостей — например, пауков других видов, подкравшихся к общественной паутине. Они также склонны к «бессмысленным убийствам»: убивают больше добычи, чем необходимо группе для пропитания. Со своими соседями по колонии эти пауки тоже не очень-то дружелюбны. Они держат дистанцию и не подпускают к себе соседей слишком близко. Иногда этих особей называют «асоциальными». Их присутствие, по-видимому, действительно накладывает ограничения на социальное развитие. Возможно, именно из-за них колонии Anelosimus studiosus никогда не достигают численности в сотни и тысячи особей, как у других видов социальных пауков. С другой стороны, эти «асоциальные» пауки участвуют и в коллективной охоте, и в совместной заботе о потомстве, так что лучше называть их просто «агрессивными».

В колониях присутствуют также «мирные» особи с пониженной агрессивностью. Они не держат дистанции с соседями, не так рьяно бросаются на добычу, не убивают сверх необходимого и толерантны к чужакам.

Отличить агрессивного паука от мирного можно, поместив его в просторную банку с другим пауком, заведомо мирным. Если между пауками будет удерживаться дистанция более 7 см, то мы имеем дело с «агрессором».

Сравнив агрессивность пауков-родителей и их потомства, авторы обнаружили сильную положительную корреляцию между этими показателями, что говорит о высокой степени наследуемости данного признака (h² = 0,66; см.: наследуемость). Иными словами, различия по степени агрессивности между особями определяются в большей мере генами, чем средой. Очевидно, в колониях поддерживается полиморфизм по генам, влияющим на агрессивность, — и это несмотря на инбридинг и близкое родство всех членов группы.

Колонии A. studiosus, обитающие в разных районах, различаются по соотношению мирных и агрессивных особей. Это навело авторов на мысль, что данное соотношение может быть групповой адаптацией, помогающей колониям выживать и размножаться в разных условиях.

Исследование проводилось в шести пунктах на территории штатов Теннесси и Джорджия. Три из них — «голодные», там мало добычи для пауков, три другие — «изобильные». Оказалось, что в изобильных районах доля агрессивных особей в маленьких колониях очень сильно варьирует, но в среднем невелика, а по мере роста колонии доля агрессивных особей в ней растет. В голодных районах все наоборот: в больших колониях доля агрессивных особей низкая, в маленьких — высокая (рис. 2, a).

Чтобы проверить гипотезу о том, что доля агрессивных особей в колонии контролируется групповым отбором, авторы создали в каждом из 6 районов по 53 искусственные колонии с разной численностью (от 1 до 27 самок) и соотношением агрессивных и мирных особей (от 0 до 100% агрессивных) (рис. 2, b). Всего, таким образом, создали 318 искусственных колоний. Из 53 колоний, основанных в каждом районе, 37 были составлены из «местных» пауков, взятых из какой-нибудь природной колонии в том же районе, а 16 — из обитателей другого района, отличающегося по обилию пищевых ресурсов (в голодных районах формировались колонии из жителей изобильных районов и наоборот). Каждая искусственная колония составлялась из оплодотворенных самок, взятых только из одной природной колонии (а значит близкородственных). Все искусственные колонии основывались в местах, где до этого уже обитала колония данного вида (аборигенов, конечно, удаляли перед созданием искусственной колонии). Это делалось для уверенности, что данное место подходит для жизни пауков.

За искусственными колониями следили в течение 14 месяцев, что соответствует двум паучьим поколениям. Поколения у данного вида почти не перекрываются во времени, за исключением нескольких недель, когда самки активно ухаживают за молодью. Когда дети подрастают, самки погибают и идут на корм потомству. Поэтому через 14 месяцев авторы имели дело уже с внуками паучих-основательниц.

Значительная часть искусственных колоний погибла за период наблюдений, причем вымирание было строго избирательным. И в изобильных, и в голодных районах оно затронуло в наибольшей степени те колонии, в которых соотношение численности и доли агрессивных особей сильнее всего отличалось от характерного для пауков, живущих в данном районе. А именно, в изобильных районах вымирали в первую очередь маленькие колонии с высокой долей агрессоров и большие колонии с низкой долей агрессоров. В голодных районах, наоборот, погибали мирные маленькие колонии и большие агрессивные. В результате во всех шести районах за 14 месяцев в искусственных колониях установилось примерно такое же соотношение между численностью и агрессивностью, как и в природных колониях данного района (рис. 2, c). Установилось оно за счет избирательной гибели колоний, то есть самого настоящего группового отбора.

Авторы также подсчитали дочерние колонии, «отпочкованные» каждой искусственной колонией. Это было нетрудно сделать, учитывая, что 95% дочерних колоний формируется в радиусе метра от родительской. Оказалось, что наибольшее число дочерних групп породили колонии, в которых соотношение численности и агрессивности было близко к «идеальному» для данного района. Те колонии, в которых это соотношение сильно отличалось от идеала, не породили ни одной дочерней колонии, даже если выжили. Таким образом, налицо дифференциальное размножение колоний — а это тоже групповой отбор в чистом виде.

Итак, групповой отбор и впрямь действует на социальных пауков: это было непосредственно показано в эксперименте. Но хорошо бы еще доказать, что он способен создавать адаптации. Авторы предположили, что способность паучьих колоний регулировать соотношение агрессивных и мирных особей в зависимости от численности как раз и может быть такой адаптацией.

По-видимому, в изобильных районах колония получает преимущество, если по мере ее роста доля агрессоров в ней растет. В голодных районах в выигрыше те колонии, в которых по мере роста доля агрессоров снижается. Но умеют ли пауки регулировать это соотношение, и если да, то каким образом? В принципе, здесь возможны три варианта:

    1) Никаких специальных механизмов регуляции доли агрессоров у пауков нет; эта доля изначально определяется простой случайностью, а наблюдаемая зависимость от численности устанавливается в дальнейшем за счет избирательного вымирания колоний с «неудачным» соотношением численности и доли агрессоров. В этом случае говорить об адаптации, созданной групповым отбором, нет оснований.

    2) У пауков есть генетически обусловленный механизм регуляции доли агрессоров в зависимости от численности и обилия пищи, общий для всех популяций и основанный на фенотипической пластичности. То есть одни и те же пауки будут тем или иным способом ограничивать численность мирных особей при обилии пищи и агрессивных — при ее недостатке. В этом случае адаптация налицо, но роль группового отбора в ее формировании не вполне очевидна, поскольку групповой отбор в голодных и изобильных районах действует противоположным образом, а адаптация в обоих случаях одна и та же.

    3) У пауков, живущих в изобильных и голодных районах, под действием группового отбора сформировались два разных врожденных механизма регуляции доли агрессоров. У первых с ростом численности доля агрессоров растет, у вторых — снижается, причем это определяется паучьими генами, а не количеством пищи. В этом случае можно с уверенностью говорить об адаптации, развившейся под действием группового отбора.

Какой же из вариантов наблюдается в реальности? Чтобы выяснить это, авторы сравнили соотношение численности и доли агрессоров в каждой выжившей искусственной колонии в начале и в конце периода наблюдений. Если верен первый вариант, это соотношение не должно было измениться каким-либо направленным образом. Если верен второй вариант, соотношение должно было приблизиться к «идеальному» для данного района во всех колониях, независимо от того, откуда они были родом. Наконец, если верен третий вариант, соотношение должно было приблизиться к местному идеалу в колониях, составленных из местных пауков, и удалиться от идеала в колониях, составленных из обитателей другого района, отличающегося по обилию пищи.

Данные по всем шести районам однозначно подтвердили третий вариант. Пауки действительно подстраивают долю агрессоров к численности группы, но не так, как это выгодно делать в данном районе, а так, как это было выгодно делать на «исторической родине». Это значит, что пауки из изобильных и голодных районов различаются по генам, ответственным за регуляцию доли агрессоров в зависимости от численности, и различия эти с большой вероятностью обусловлены групповым отбором.

Итак, исследование довольно убедительно показало реальность и действенность группового отбора у социальных пауков. Однако многие вопросы пока остаются без ответа. Во-первых, непонятно, почему в изобильных районах лучше выживают и размножаются колонии с возрастающей зависимостью доли агрессоров от численности, а в голодных — с убывающей.

По мнению авторов, это может быть связано с тем, что в изобильных и голодных районах гибель колоний вызывается разными причинами. Они заметили, что в изобильных районах серьезную проблему для социальных пауков представляют нахлебники — пауки других видов, пристраивающиеся к колонии и живущие за ее счет. При этом количество нахлебников положительно коррелирует с вероятностью гибели колонии.

Логично предположить, что нахлебники особенно опасны для больших колоний, а высокая доля агрессивных особей обеспечивает защиту от непрошеных гостей.

В голодных районах социальные пауки почти не сталкиваются с этой напастью. У них другая беда: с голодухи они нередко съедают собственные кладки, причем вероятность гибели колонии коррелирует с частотой таких случаев. Для пауков из сытых районов поедание собственных яиц не характерно. Можно допустить, что в больших колониях угроза «яйцевого каннибализма» возрастает, а агрессоры занимаются этим чаще, поэтому снижение их доли повышает выживаемость больших колоний. Проверять все эти предположения придется будущим исследователям.

Другой вопрос без ответа — это вопрос о конкретном механизме регуляции доли агрессоров. Авторы перечисляют несколько возможных механизмов:

    1) «Перевоспитание», то есть прижизненная подстройка поведения. Это маловероятно, потому что, как говорилось выше, разделение на агрессивных и мирных особей в значительной степени определяется генами, а не средой (признак имеет высокую наследуемость).

    2) Социальный контроль: например, пауки могут изгонять «неадекватных» членов коллектива.

    3) Избирательное расселение: самки могут сами решать, остаться ли им в родной группе или уйти основывать новую колонию в зависимости от своего поведенческого фенотипа.

    4) Избирательное (само)отстранение от участия в размножении.

Три последних варианта, пожалуй, вероятнее, чем первый, но больше по данному вопросу сказать пока нечего.

Вопрос о распространенности группового отбора в природе тоже, надо признать, остается открытым. Все-таки социальные пауки — твари весьма специфические.

Источник: Jonathan N. Pruitt & Charles J. Goodnight. Site-specific group selection drives locally adapted group compositions // Nature. 2014. Published online 01 October 2014.